風吹來了，聽見有人說：“起風了，唯有努力生存。”
年輕的堀越二郎似乎總在做著與飛行有關的夢。睡夢中的他駕駛著飛機掠過水面，俯瞰沖過橋底。堀越在圖書室借到一本全英文航空學雜志，封面是一位戴帽子的外國人，名叫卡普羅尼，是位著名的飛機設計師。
夜晚，堀越躺在屋頂仰望星空，似乎有飛機駛過。堀越看見卡普羅尼駕著水上飛機駛來，他在草地上追跑。堀越說，這是一個夢。卡普羅尼向他揮手：“這真是一個夢，日本少年。”他向堀越展示了他夢中的王國。堀越說自己眼睛近視，不能駕駛飛機，能夠做飛機設計師嗎？卡普羅尼說自己也不會開飛機，卻是飛機設計師。飛機就像一個美夢，世上有很多人可以駕駛飛機，但設計師存在的意義就是讓這個美夢變成現實……夢醒了，堀越告訴身邊的母親，自己要成為一名飛機設計師。
長大后堀越就讀于東京帝國大學航空工學科。在回學校的列車通道里擠滿了人和行李。他把座位讓給了一位太太，自己來到兩節車廂中間坐下來讀書。一陣風吹來，堀越的帽子順著風勢越吹越遠，被一個女孩伸手抓住，女孩險些掉下車廂。堀越表示感謝，女孩用法語說“起風了”，他也用法語說“唯有努力生存。”這出自法國詩人保羅瓦勒里的《海濱墓園》。
突如其來的地震爆發，像一頭猛獸，山搖地崩，火車斷裂，眾人亂作一團，紛紛向山上跑去。女孩崴腳了，堀越幫助女孩和她的仆從一起逃離了震區，安全送到女孩居住的富人區，之后堀越就消失在人群中。
堀越回到學校，學校置身一片火海。大家在搬圖書館的書籍，突然飄來一張卡普羅尼的明信片吹到堀越腳邊，堀越仿佛看見卡普羅尼的水上飛機試驗并不成功。卡普羅尼問他：“風還在不斷地吹嗎？”堀越回答：“是的，風勢還很大。”卡普羅尼鼓勵堀越一定要努力活下去。有一天，堀越收到一個包裹，是一把尺子一件襯衫還有一封信。堀越隱約看到女孩仆從的身影，他再尋找卻消失不見了。
工作以后的堀越來到新的城市，分到負責制作主機翼金屬支架的小組，組長是黑川先生。因為一次事故，他和好友本莊被派去德國學習。本莊告訴堀越：日本有無數孩子正在忍饑挨餓，而國家卻把大量財力用來制造飛機。制造飛機的動力又是因為貧窮，這本身就是矛盾的。堀越和本莊參觀德國的新式飛機并且登機試乘。堀越在睡夢中，卡普羅尼問他：“喜歡金字塔的世界還是沒有金字塔的世界？飛機制造好比金字塔，在飛行成為人類美好夢想的同時，飛機同樣變成殺戮的工具。”堀越表示自己只想制造出優美的飛機，并不熱衷戰爭。卡普羅尼告訴堀越，創造性的人生只有十年，要好好抓住這個十年。
回國之后，堀越任命為設計主任，負責設計試驗艦載戰斗機。一天，他獨自來到山下，山頂上有一位正在寫生的女孩。起風了，女孩的遮陽傘被大風吹到了山下，堀越抓住了傘，還給了女孩的父親。堀越一躺下閉上眼，滿腦都是破敗殘骸的飛機零件。他在山頂散步時，偶然遇到了上次遇見的女孩。堀越覺得很冒昧，轉身要走，女孩卻叫住他。她說自己正在祈求泉水讓他們相遇。堀越十分錯愕，原來她就是當年地震時堀越在火車上遇見的女孩，名叫菜穗子。菜穗子告訴堀越，這么多年過去，他們沒有互相忘記對方。“誰曾見過風，你我皆不曾。但看萬木垂梢首，便曉風吹過。”
堀越的紙飛機乘著風勢飛到了菜穗子身邊，二人的感情也伴著風，日漸加深。堀越向菜穗子的父親表達了自己要和菜穗子在一起的心意，菜穗子也表明自己愿意和堀越在一起。菜穗子告訴堀越，自己母親兩年前死于肺結核，而現在她也感染于這個疾病。堀越表示自從菜穗子在火車上抓住自己的帽子，就早已深深愛上了她。堀越當場向她求婚，表明等她病好就結婚，不論多少時間，哪怕是一百年。他們在山頂度過了一段美好的日子。
堀越專心投入到研發飛機的工作中。有一天堀越收到了菜穗子病情加重的電報。他急忙收拾東西流著淚坐火車趕去見到病床上的菜穗子。他擁吻菜穗子，菜穗子怕傳染給他，堀越卻對她說：“你真美，我愛你。”菜穗子接受了醫生的建議，獨自一人到高原醫院去接受治療。在醫院治療的菜穗子，突然收到堀越的來信。她偷偷跑出醫院，乘車來到了堀越所在的城市。兩人在月臺上見面，互相擁抱。菜穗子準備見完面就離開，堀越卻建議她留下來和自己一起生活。
堀越把菜穗子帶到黑川家，請求黑川夫婦為他和菜穗子做證婚人。黑川夫人很感動，黑川卻很生氣。他認為菜穗子應該為健康著想，回醫院治療。堀越這樣做，不是愛情，是自私的表現。堀越卻說自己放不下的只有飛機，還有菜穗子。他義無反顧，因為知道自己和菜穗子已經沒有多少時間可以浪費了，他不愿意菜穗子一個人在山上治療。黑川夫婦終于同意了他們的請求。起風了，風中的菜穗子身著嫁衣，那么美，美的似乎有些不真實。
堀越十分珍惜和菜穗子在一起的日子。菜穗子病情已經很嚴重了，她靠涂抹胭脂來讓自己的臉色看起來不那么難看。新的飛機需要試飛，堀越要暫時離開菜穗子幾天，兩人揮手告別。于是菜穗子獨自一人回到醫院去治療病情，她已經沒有遺憾了，她把自己最美的一面已經展示給了心愛的人。
飛機試飛成功，廣闊的平原上吹起了風。堀越出神的望著遠方，似乎意識到了什么。堀越二郎獨自一人穿過飛機殘骸來到和卡普羅尼首次相見的草原。卡普羅尼似乎早已在那里等他，卡普羅尼問道：“這十年過得怎樣？是否過得全力以赴？”堀越回答：“這十年我雖然竭盡全力，到頭來卻還是支離破碎。”
卡普羅尼告訴堀越，飛機是受到詛咒的美夢，會被天空吞噬得無影無蹤。而在夢里，菜穗子卻一直都不曾離去。堀越看見，起風了，菜穗子穿著黃衣裙，打著傘迎風走來。菜穗子對他微笑，對他說好好活下去。他答應菜穗子，自己一定會好好活下去。很快，菜穗子隨風而逝，宛如一位風一樣的佳人。堀越不禁熱淚盈眶……
《起風了》里面的夢境越浪漫越斑斕，現實就越傷感。這是一部宮崎駿的收官之作，唯一一部現實主義的影片。故事講述堀越二郎在年輕時為了夢想不斷努力，并在追夢的道路上遇到了一生的摯愛。影片第一場戲就是男主人公小時候的夢境。造飛機與愛情，從表面上看沒有直接關系，但其實這兩者是一回事。
“造飛機”和“愛情”這兩條線索，都圍繞著主題“被詛咒的夢想”。兩者都被死亡陰影籠罩，而堀越偏偏深愛上“美麗而易逝”的對象，并始終不渝。
還是那句：起風了，唯有努力生存；縱有疾風起，人生不言棄。
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